Transmission pathways of World Health Organization critical priority carbapenemase-producing pathogens: cross-sectoral transmission dynamics in food systems, wildlife and aquaculture

Abstract

Antimicrobial resistance (AMR) is a versatile and dynamic genetic process that transcends sectors and ecosystems, leading microorganisms to develop mechanisms to resist drugs (antibiotics and antifungal) and chemical biocides (disinfectants and agrotoxics) designed to kill them. The emergence and spread of AMR are influenced by human, animal and environmental interactions, requiring a One Health framework. Currently, AMR has the potential to be almost everywhere, with carbapenem resistance in particular emerging as the major global health concern. Carbapenem-resistant Enterobacterales are now considered by the World Health Organization (WHO) as ‘critical priority pathogens’, for which novel antibiotics are urgently needed. Carbapenem resistance is a challenge in clinical settings due to its rapid dissemination and limited treatment options. Although the molecular mechanisms and epidemiology of carbapenem resistance have been widely studied in clinical settings, little is known about their spread in the food chain, seafood and aquaculture, wildlife and the environment, and their associated risks to human and animal health. Therefore, integrated measures complying with the One Health approach are imperative to prevent and control the emergence and rapid spread of AMR, preserving the efficacy of clinically relevant antibiotics. It is thus highly recommended that countries follow WHO, World Organisation for Animal Health, and Food and Agriculture Organization of the United Nations recommendations to implement national action plans encompassing the human, food chain and environmental sectors to improve policies and activities addressing the prevention and containment of AMR, enabling the implementation of evidence-based approaches through sharing best practices. This review article provides a concise update on WHO critical priority pathogens in the food chain, wildlife and aquaculture worldwide, as well as cross-sectoral transmission pathways of AMR.

La résistance aux antimicrobiens (RAM) est un processus génétique adaptatif et dynamique qui transcende les frontières sectorielles et les écosystèmes en dotant les microorganismes de mécanismes qui leur permettent de résister aux médicaments (antibiotiques et antifongiques) et aux biocides chimiques (désinfectants et grotoxiques) conçus pour les éliminer. L’émergence et la dissémination de la RAM sont influencées par les interactions entre humains, animaux et environnement, ce qui nécessite une réponse fondée sur l’approche « Une seule santé ». À l’heure actuelle, la RAM est potentiellement ubiquiste et c’est la résistance aux carbapénèmes qui s’impose comme la préoccupation majeure de santé publique à l’échelle mondiale. Les entérobactéries résistantes aux carbapénèmes sont désormais classées par l’Organisation mondiale de la santé (OMS) dans la catégorie des «agents pathogènes de priorité critique», c’est-à-dire ceux pour lesquels il est impératif de mettre au point rapidement de nouveaux traitements antibiotiques. La résistance aux carbapénèmes constitue un défi majeur pour la clinique en raison de sa diffusion rapide et du nombre limité de solutions thérapeutiques disponibles. Si les mécanismes moléculaires et l’épidémiologie de cette résistance ont fait l’objet d’études cliniques approfondies, les connaissances demeurent limitées concernant sa propagation dans la chaîne alimentaire, dans les produits de la mer destinés à la consommation humaine et en aquaculture, chez les animaux sauvages et dans l’environnement, et certains aspects relatifs aux risques pour la santé humaine et animale associés à cette résistance restent à élucider. Ce cas de figure fait ressortir la nécessité de mettre en œuvre des mesures intégrées conformes à l’approche « Une seule santé » afin de prévenir et de maîtriser l’émergence et la propagation rapide de la RAM, tout en préservant l’efficacité des antibiotiques d’importance cruciale pour la clinique. Il est fortement recommandé aux pays de suivre les orientations de l’OMS, de l’Organisation mondiale de la santé animale et de l’Organisation des Nations Unies pour l’alimentation et l’agriculture concernant la mise en place de plans d’action nationaux couvrant les secteurs de la santé humaine, la chaîne alimentaire et l’environnement, afin de renforcer les politiques et les activités de prévention et de maîtrise de la RAM et de faciliter la mise en œuvre d’approches fondées sur des données factuelles grâce au partage de bonnes pratiques. Les auteurs font le point sur les agents pathogènes présents à l’échelle mondiale dans la chaîne alimentaire, chez les animaux sauvages et en aquaculture parmi ceux classés en priorités critiques dans la liste actualisée de l’OMS, ainsi que sur les voies de transmission de la RAM d’un secteur à l’autre.

La resistencia a los antimicrobianos (RAM) es un proceso genético versátil y dinámico que trasciende los sectores y ecosistemas, permitiendo que los microorganismos desarrollen mecanismos de resistencia a fármacos (antibióticos y antifúngicos) y biocidas químicos (desinfectantes y agrotóxicos) elaborados para eliminarlos. Las interacciones entre humanos, animales y el medio ambiente influyen en la aparición y propagación de la RAM, por lo que es necesario implementar el enfoque «Una sola salud». En la actualidad, es posible que la RAM esté presente prácticamente en todas partes, y la resistencia a los carbapenémicos, en particular, se está convirtiendo en la principal preocupación sanitaria a nivel mundial. La Organización Mundial de la Salud (OMS) considera a las Enterobacterales resistentes a los carbapenémicos como «patógenos de prioridad crítica», que implican la necesidad de desarrollar urgentemente nuevos antibióticos. La resistencia a los carbapenémicos representa un reto en el ámbito clínico debido a su rápida diseminación y a las opciones de tratamiento limitadas. Aunque los mecanismos moleculares y la epidemiología de la resistencia a los carbapenémicos se han estudiado ampliamente en el ámbito clínico, se sabe poco sobre su propagación en la cadena alimentaria, los mariscos y la acuicultura, la fauna silvestre y el medio ambiente, así como los riesgos asociados para la salud humana y la sanidad animal. Por consiguiente, es fundamental adoptar medidas integradas conformes con el enfoque «Una sola salud» para prevenir y controlar la aparición y la rápida propagación de la RAM, y así preservar la eficacia de los antibióticos clínicamente significativos. Así pues, se recomienda encarecidamente a los países que sigan las recomendaciones de la OMS, la Organización Mundial de Sanidad Animal y la Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura de implementar planes de acción nacionales que abarquen los sectores humano, de la cadena alimentaria y medioambiental, con el fin de mejorar las políticas y actividades destinadas a la prevención y contención de la RAM, lo que permitirá aplicar enfoques basados en pruebas a través del intercambio de buenas prácticas. En este artículo de revisión, se presenta una breve actualización sobre los patógenos de prioridad crítica de la OMS en la cadena alimentaria, la fauna silvestre y la acuicultura en todo el mundo, así como sobre las vías de transmisión intersectoriales de la RAM.