Impacto del cérvido invasor Axis axis sobre la selección de hábitat y los patrones de actividad de Subulo gouazoubira a distintas escalas en el este de Uruguay

Abstract

La evaluación de los impactos de especies exóticas invasoras sobre la fauna nativa requiere enfoques que integren múltiples escalas ecológicas, ya que dichos impactos no siempre se expresan como exclusión espacial directa o disminuciones inmediatas en la abundancia, sino a través de respuestas conductuales no letales que pueden acumularse en el tiempo y escalar hacia efectos poblacionales. En el presente estudio se evaluó el efecto de la presencia y la actividad relativa del ciervo axis Axis axis sobre la ocupación, el uso relativo de ambientes, la actividad temporal y la expresión de comportamientos de evitación del guazubirá Subulo gouazoubira en paisajes rurales protegidos del este de la República Oriental del Uruguay, mediante un enfoque multinivel que permitió distinguir entre respuestas poblacionales y ajustes conductuales que se manifiestan a distintas escalas espaciales y temporales. Para ello, se utilizaron registros de fototrampeo colectados entre 2019 y 2023 en 175 estaciones de fototrampeo (EFT) dispuestas siguiendo un diseño espacial agregado, conformando sistemas de relevamiento (SRA) de tres EFT, separados por 2 km entre sí (250-650 m entre EFT). Se modeló la selección de hábitat del guazubirá a escala de SRA (ocupación) y EFT (uso de ambientes), usando modelos de ocupación multinivel, en función de la actividad de ciervo axis y covariables como la cobertura del suelo, urbanización, y actividad de perros, ganado y otras especies exóticas invasoras. A partir de los horarios de los registros fotográficos (transformados a horario solar) se ajustaron curvas de Kernel de densidad para estimar los patrones diarios de actividad del guazubirá en SRA con y sin registro de ciervo axis, y su sobreposición. Los comportamientos de evitación espaciotemporal a escala fina se evaluaron analizando la duración de los intervalos de tiempo entre registros consecutivos del guazubirá en una misma EFT, en relación con la actividad reciente del ciervo axis y de otras fuentes de disturbio, como el jabalí Sus scrofa, los perros domésticos y la proximidad a viviendas. Los resultados indican que, a escala poblacional, la probabilidad de ocupación del guazubirá mostró una asociación negativa clara con la carga ganadera, modulada por la estructura vertical de la vegetación, de modo que la especie persistió bajo mayores niveles de actividad ganadera en ambientes con mayor cobertura boscosa. En cuanto al ciervo axis, su inclusión mejoró el desempeño de los modelos; sin embargo, la alta incertidumbre en la estimación impidió concluir con confianza la dirección de su efecto. Ambos factores, no obstante, fueron retenidos en los modelos con mejor desempeño, sugiriendo que podrían limitar la ocurrencia local del guazubirá a escala de paisaje. A su vez, dentro de los sitios ocupados, la respuesta del guazubirá frente a estas presiones se expresa principalmente a través de ajustes conductuales, incluyendo cambios en los patrones de actividad, con mayor nocturnidad en SRA ocupados por ciervo axis, aprovechando ventanas de menor actividad de esta especie, y una evitación espaciotemporal fina asociada a la actividad reciente del ciervo axis, del jabalí, de perros domésticos de movimiento libre y a la proximidad de infraestructura humana. En este contexto, los patrones observados coinciden con marcos teóricos que sugieren que los efectos poblacionales no necesariamente se expresan como exclusiones abruptas, sino que pueden emerger progresivamente como el resultado integrado de respuestas conductuales reiteradas. Proponemos que la reorganización sostenida de los horarios de actividad y la evitación persistente de áreas potencialmente favorables podría implicar costos energéticos y fisiológicos que, al acumularse en el tiempo, podrían traducirse a su vez en una disminución de la persistencia local y en consecuencias poblacionales a mediano o largo plazo. En conjunto, los resultados resaltan la importancia de adoptar enfoques multiescalares para detectar los impactos de especies invasoras y disturbios antrópicos, y sugieren que la persistencia del guazubirá en paisajes rurales antropizados depende tanto de la disponibilidad de hábitat como de la intensidad, frecuencia y superposición de presiones bióticas y humanas que moldean simultáneamente su distribución espacial y su comportamiento.

Assessing the impacts of invasive alien species on native fauna requires approaches that integrate multiple ecological scales, as such impacts are not always expressed through direct spatial exclusion or immediate declines in abundance, but rather through non-lethal behavioral responses that may accumulate over time and scale up to population-level effects. In the present study, we evaluated the effect of the presence and relative activity of the axis deer Axis axis on the occupancy, relative habitat use, temporal activity, and expression of avoidance behaviors of the gray brocket deer Subulo gouazoubira in protected rural landscapes of eastern Uruguay, using a multilevel approach that allowed us to distinguish between population-level responses and behavioral adjustments expressed across different spatial and temporal scales. To this end, camera-trap records collected between 2019 and 2023 were used from 175 camera-trap stations arranged in a clustered spatial design, forming survey systems composed of three camera-trap stations separated by 2 km from one another (250–650 m between stations). Habitat selection by the gray brocket deer was modeled at the survey-system scale (occupancy) and the camera-trap-station scale (habitat use) using multilevel occupancy models, as a function of axis deer activity and covariates such as land cover, urbanization, and the activity of dogs, livestock, and other invasive alien species. Based on the timing of photographic records (transformed to solar time), Kernel density curves were fitted to estimate the daily activity patterns of the gray brocket deer in survey systems with and without records of axis deer, as well as the degree of temporal overlap between species. Fine-scale spatiotemporal avoidance behaviors were evaluated by analyzing the duration of time intervals between consecutive records of gray brocket deer at the same camera-trap station in relation to recent axis deer activity and other sources of disturbance, such as the wild boar Sus scrofa, free-ranging domestic dogs, and proximity to human dwellings. The results indicate that, at the population scale, the occupancy probability of the gray brocket deer showed a clear negative association with livestock pressure, modulated by vegetation vertical structure, such that the species persisted under higher levels of livestock activity in environments with greater forest cover. Regarding axis deer, its inclusion improved model performance; however, the high uncertainty in parameter estimates prevented confidently determining the direction of its effect. Nevertheless, both factors were retained in the best-performing models, suggesting that they may constrain the local occurrence of the gray brocket deer at the landscape scale. Within occupied sites, the response of the gray brocket deer to these pressures was expressed primarily through behavioral adjustments, including shifts in activity patterns, with increased nocturnality in survey systems occupied by axis deer, likely taking advantage of periods of lower activity by this species, as well as fine-scale spatiotemporal avoidance associated with recent activity of axis deer, wild boar, free-ranging domestic dogs, and proximity to human infrastructure. In this context, the observed patterns are consistent with theoretical frameworks suggesting that population-level effects are not necessarily expressed through abrupt exclusions but may instead emerge progressively as the integrated outcome of repeated behavioral responses. We propose that the sustained reorganization of activity schedules and the persistent avoidance of potentially favorable areas may impose energetic and physiological costs that, when accumulated over time, could in turn reduce local persistence and lead to population-level consequences in the medium or long term. Overall, these results highlight the importance of adopting multiscale approaches to detect the impacts of invasive species and anthropogenic disturbances and suggest that the persistence of the gray brocket deer in anthropized rural landscapes depends both on habitat availability and on the intensity, frequency, and overlap of biotic and human pressures simultaneously shaping its spatial distribution and behavior.